Drakengard suit l'histoire d'un prince sans royaume nommé Caim qui combat pour l'Union contre l'Empire. Sous la protection de l'Union se trouvent les Hiérarques et la Déesse, actuellement la sœur de Caim, Furiae, manifestation humaine de l'un des quatre sceaux protégeant le monde. Au début du jeu, Caim est grièvement blessé dans une bataille. Rencontrant un Dragon Rouge capturé lui aussi proche de la mort, Caim fait un choix fatal : en échange de leurs deux vies, le Dragon Rouge et Caim concluront un pacte liant leurs vies et leurs âmes à jamais, au prix de quelque chose d'irremplaçable. Rechargé du feu d'un Dragon, la vengeance de Caim s'embrase contre l'ennemi. Le joueur contrôle Caim dans sa quête, divisée en trois modes distincts : combat aérien, combat au sol et combat d'événement. En combat aérien, Caim chevauche le dragon contre des ennemis aériens en tirant des boules de feu. En combat au sol, le jeu est en troisième personne dans de larges zones ouvertes, Caim utilisant une variété d'armes aux pouvoirs magiques. En combat d'événement, similaire au combat au sol mais vu de dessus, Caim est limité à une seule arme sans l'aide du dragon.

Drakengard suit l'histoire d'un prince sans royaume nommé Caim qui combat pour l'Union contre l'Empire. Sous la protection de l'Union se trouvent les Hiérarques et la Déesse, actuellement la sœur de Caim, Furiae, manifestation humaine de l'un des quatre sceaux protégeant le monde. Au début du jeu, Caim est grièvement blessé dans une bataille. Rencontrant un Dragon Rouge capturé lui aussi proche de la mort, Caim fait un choix fatal : en échange de leurs deux vies, le Dragon Rouge et Caim concluront un pacte liant leurs vies et leurs âmes à jamais, au prix de quelque chose d'irremplaçable. Rechargé du feu d'un Dragon, la vengeance de Caim s'embrase contre l'ennemi. Le joueur contrôle Caim dans sa quête, divisée en trois modes distincts : combat aérien, combat au sol et combat d'événement. En combat aérien, Caim chevauche le dragon contre des ennemis aériens en tirant des boules de feu. En combat au sol, le jeu est en troisième personne dans de larges zones ouvertes, Caim utilisant une variété d'armes aux pouvoirs magiques. En combat d'événement, similaire au combat au sol mais vu de dessus, Caim est limité à une seule arme sans l'aide du dragon.